در سال 399 ميلادي يزدگرد اول به سلطنت رسيد و در اوايل سلطنت نسبت به مسيحيان مهربان بودو حتي بعضي فكر مي كردند و اميدوار بودند خودش هم تعميد بگيرد و مسيحي شود! امپراطور روم اركاديوس شخصي را بعنوان سفير بدربار يزدگرد فرستاد تا باو تبريك بگويد . اين سفير كه نام او ماروتا بود از دو جهت مورد توجه و لطف يزدگرد قرار گرفت يك اينكه اصلاً اهل بين النهرين و شرقي بود دوم اينكه پزشك بود و يزدگرد را از مرضي شفا داد و او را فوق العاده خشنود وممنون ساخت. ماروتا هم كه شخصي روحاني و اسقف بود فرصت را غنيمت شمرد و دو تقاضا از پادشاه براي مسيحيان استدعا كرد. يكي اينكه فرمان آزادي كليساي ايران اعلام گردد دوم اينكه اجازه تشكيل شورائي براي تنظيم امور كليسايي داده شود و هر دو تقاضاي او اجابت گرديد، ماروتا فوراً اسقفي بنام اسحق انتخاب كرد و با كمك او كليساهاي ايران را سرو صورت داد و اعضاي پراكنده را جمع كرد. فرمان آزادي مسيحيان در سال 409 صادر شد. بنابراين بعد از 300 سال براي اولين دفعه كليساي ايران برسميت شناخته شد.
به پيشنهاد ماروتا شورائي از اسقفان ايران تشگيل گرديد تا كليساها را سروسامان دهند و تشكيلات جديدي براي كليساهاي ايران بوجود آورند. شاه با تشكيل اين شورا موافقت كرد و بوسيله قاصدان سريع خود به حكام فرمان داد تا تمامي اسقفان را بفوريت به تيسفون اعزام دارند. در سال 410 ميلادي اين شورا در تيسفون تشكيل گرديد.
بدستور پادشاه دو نفر از درباريان در شورا حاضر شدند و فرماني را كه سال قبل براي آزادي مسيحيان صادر شده بود تصديق نمودند و اعلام داشتند كه پادشاه اسحق اسقف تيسفون را برياست كل كليساي ايران مقرر گردانيده و حاضر است كه مصوبات اين شورا را با قوه سياسي اجرا نمايد. بنابراين اسقفان قوانيني براي اداره كليساهاي ايران ترتيب دادند كه عمده آنها از اين قرار است.
1- براي هر شهري يك اسقف كافي است و براي تعيين هر اسقف لازم است كه سه اسقف در دستگذاري حاضر باشند.
2- عموم مسيحيان ايران موظف هستند كه اعياد ميلاد و قيام را در مواقع معين نگاه دارند.
و تعدادي قوانين ديگر. پادشاه مصوبات شورا را قبول كرد و نسبت به مسيحيان خيلي مهربان بود.و در روز عيد قيام كه آخرين روز شورا بود جشني برپا كردند كه در شعف و سرور نظير آن تاكنون بين مسيحيان ايراني ديده نشده بود.
دو مسئله باز باعث نگراني كليساي ايران بود كه خطرات زيادي براي كليسا پيش آورد. در شوراي سال 410 ميلادي مسئله اي كه باعث نفاق بين كليساها شد اين بود كه عده اي عقيده داشتند كه كليساي ايران بايد بكلي با كليساي غرب قطع رابطه كند كه مورد تهمت طرفداري از روم و غرب قرار نگيرد ولي عده اي مايل به وابستگي كليساي ايران به امپراطوري روم بودند. اسقفاني كه در شوراي مدائن در سال 410 ميلادي حاضر شدند اغلب از ولايات نزديك بين النهرين بودن و اسقفان فارس و نواحي خليج و تبريز و نيشابور و شهر ري ( تهران) و عده اي ديگر كه به مدائن نزديك نبودند حضور نداشتند. بنابراين اختلاف بين همان عده اي بود كه حاضر بودند. دسته اي از آنها عقيده داشتند كه اعتبار كليساي ايران بسته به اين دارد كه وابسته به امپراطوري روم و كليساي غرب باشد و عده اي ديگر مي گفتند كه تمام بدبختي ها در نتيجه وابستگي به غرب است و بعلت همين وابستگي بوده كه شاپور دوم اعلاميه اي صادر كرد كه مسيحيان از امپراطوري روم طرفداري مي كنند و دشمنان ما هستند.
مسئله دوم در اين شورا اين بود كه مسيحيان حاضر در جلسه مخالف تعيين رئيس كليسا از طرف پادشاه بودند و مي گفتند كه اين كار خطرات زيادي دارد و براي كليسا صحيح نيست كه امورش نحت نظر پادشاه غير مسيحي اداره گردد.
دفعه دومي كه ماروتا سفير روم به ايران آمد نامه هائي به همراه آورده بود كه مربوط به اتحاد كليساهاي شرق و غرب بود و آنها را ترجمه كرده به يزدگرد داد. او هم كه مايل بود در مملكت صلح باشد از اين نامه ها استقبال كرد و آنها را تأييد نمود و همين امر سبب شد كه موبدان و مجوسيان با او غضبناك شدند ولي يزدگرد خوب مي دانست كه اگر قدرت زيادي به موبدان داده شود براي تاج و تخت او زيان آور است. توجه يزدگرد به مسيحيان و دوستي او با دولت روم در داخل مملكت با مخالفتهاي زيادي روبرو شد. موبدان زرتشتي از اينكه مسيحيان ازادي داشتند كه بشارت دهند و روزبروز تعداد ايمانداران زياد مي شد عصباني و ناراحت بودند تا اينكه يزدگرد فوت كرد و در زمان سلطنت بهرام پنجم بهانه خوبي به دستشان افتاد و آن بهانه اين بود كه در خوزستان عده اي از مسيحيان يك آتشكده زرتشتيان را بآتش كشيدند و با اين كار و اين اقدام مجدداً جفا و تعدي به كليساها از سر گرفته شد و عده زيادي مجبور به فرار از ايران شدند. اين عده به امپراطوري روم پناه بردند و در سال 421 بهرام پنجم از دولت روم خواست كه مسيحيان فراري را به ايران برگرداند و اين را بهانه براي جنگهاي مرزي قرار داد ولي يكسال بعد معاهده اي بين دو دولت امضاء شد كه بموجب آن زرتشتيان در روم و مسيحيان در ايران تحت حمايت قرا گيرند. بعد از اين معاهده كليساي ايران تصميم گرفت كه دعاوي خود را بعد از اين به روم ارجاع نكنند و خودشان اختلافات را حل كنند و اگر مسئله شخصي پيش آمد فقط بايد به پيشگاه مسيح ببرند و از اين تاريخ بود كه كليساي ايران استقلال پيدا كرد.
يكي از اشكالات كليساي ايران در آن زمان مشكل زبان بود. در ابتدا انجيل در ايران بزبان سرياني كه زبان رسمي شهر ادسا و آريل ( بين النهرين) بود موعظه مي شد و با اينكه عده زيادي از ساكنين ايران و حتي بين النهرين پهلوي زبان بودند تا مدتي فقط بزبانهاي فوق انجيل موعظه مي شد ولي كتب و سرودهاي زيادي براي مسيحيان ايراني بزبان پهلوي نوشته شده بود.
بي سواد بودن عامه، نداشتن انجيل بزبان رسمي خودشان و بيخبر بودند از اصول صحيح مسيحيت سبب شده بود كه ايمانداران نمي توانستند عقيده راسخي از خود داشته باشند و تنها تحت تأثير پيشوايان خود بودند.
پيش از انعقاد شوراي مدائن در سال 410 ايرانيان مسيحي اعتقاد نامه جالبي به اين مضمون داشتند:
مسيحي بايد معتقد باشد به خدا يعني خداوند همه كه آسمان و زمين و دريا و هر چه را كه در آنهاست آفريد. او انسانرا بصورت خود آفريد- شريعت را به موسي داد- روح خود را در پيغمبران دميد و بعد مسيح خود را به دنيا فرستاد. مسيحي بايد به قيامت مردگان و به امر تعميد معتقد باشد. اين است ايمان كليساي خدا.